短时中等强度有氧运动对儿童脑的可塑性影响：来自脑功能局部一致性的证据

陈爱国，朱丽娜，王 鑫，颜 军



短时中等强度有氧运动对儿童脑的可塑性影响：来自脑功能局部一致性的证据

陈爱国，朱丽娜，王 鑫，颜 军

目的：揭示短时中等强度有氧运动对儿童静息状态下脑功能局部一致性的影响，为阐明体育运动与儿童脑的可塑性关系提供新证据。方法：利用静息态功能磁共振成像(resting-state functional MRI,rs-fMRI)技术和局部一致性(regional homogeneity，ReHo)分析方法探测一次30 min的短时中等强度有氧运动前后儿童脑功能局部一致性的改变；使用Flanker任务测量运动前后儿童执行功能的变化。结果：1)一次30 min的短时中等强度有氧运动使得儿童双侧后扣带回、左侧背外侧前额叶、左侧额内侧回、双侧中央后回、左侧枕下回、舌回、左侧颞中回和右侧颞上回的ReHo值增高。2)一次30 min的短时中等强度有氧运动使得儿童执行功能提高。3)双侧后扣带回、双侧顶叶中央后回和左侧背外侧前额叶的ReHo增高与执行功能提高显著相关。结论：短时中等强度有氧运动可通过增加儿童静息状态下脑功能局部一致性，改善脑的可塑性和提高执行功能。

体育运动；静息态功能磁共振成像；脑的可塑性；局部一致性；执行功能

1 前言

脑的可塑性(Brain plasticity)是指人脑结构和功能随着内外环境变化而不断修饰和重组的能力，它是神经系统的重要生理特性，也是人类心理和行为适应性变化的生理基础，并贯穿我们生命的始终[15，17]。因此，对儿童认知、情绪和行为的认识离不开对脑的可塑性的研究。当前，脑的可塑性已成为一个多学科交叉研究的前沿和热点，而功能磁共振成像(functional magnetic resonance imaging,fMRI)因具有无创伤性、较高的时间和空间分辨率等优势，适合于定位和定量考察脑的可塑性变化，已成为一种探索脑的可塑性可靠手段，广泛应用于神经科学和心理学等领域并且成果卓著[2]。近年来，国内、外一些研究者已把脑成像技术应用于探讨体育运动与儿童脑的可塑性关系,已有的研究发现：体育运动对儿童脑的结构和任务状态下的脑激活模式有积极影响[3，14]。这些研究成果初步提示：体育运动是一种改善儿童脑的可塑性的有效手段[12]。但迄今为止的研究,脑的可塑性指标选取片面，仅涉及脑区的结构变化、任务状态下相关脑区激活水平变化，尚需更全面的科学证据支持该观点[3，14]。

近年迅速发展的静息态功能磁共振成像技术(resting- state functional MRI,rs-fMRI)能从一个不同的视角为揭示体育运动对儿童脑的可塑性影响提供新的科学证据。区别于任务态功能磁共振技术，rs-fMRI是研究静息状态下人脑自发神经活动的重要研究手段[18]。已有研究发现，静息态下自发神经活动不但与巩固记忆、保持警觉等脑功能有关，也预期任务态时认知加工的特征[21，22]。因此，本研究拟采用静息态功能磁共振成像技术，且将局部一致性(regional homogeneity，ReHo)的方法用于数据分析，探讨一次30 min的中等强度有氧运动对儿童脑的可塑性影响。局部一致性是一种处理静息态功能磁共振数据的科学可靠方法，通过分析相邻的多个体素在同一时间序列中BOLD信号波动的相似性来探测神经活动，是度量相邻脑区间功能活动同步性的一种有效方式，ReHo值反映局部神经元活动的同步性[30]。已有研究证实自发神经活动的同步性普遍存在，健康个体脑区自发神经活动ReHo值的增高可以看作是脑区功能连接的增强和优化，意味着脑的可塑性发生积极改变[7，25]。基于此，本研究假设:(1)一次30 min的中等强度有氧运动使得儿童脑功能局部一致性增高。

本研究拟使用经典的Flanker任务测量儿童的执行功能(脑的一种高级认知功能)，探讨一次30 min的中等强度有氧运动干预前后ReHo的变化与执行功能改变的关系。近年来，越来越多的研究也发现：自发神经活动ReHo值与认知功能发展及改善密切相关，自发神经活动ReHo值的增高，这些脑区所涉及的脑功能也就越好[19，28]。基于此，本研究假设:(2)儿童执行功能相关脑区ReHo增高与执行功能提高显著相关。

体育运动对儿童的认知功能，特别是执行功能的积极效果已得到众多研究所证实，且为脑的可塑性理论所初步解释。运动改善认知功能的脑可塑性理论指出，体育运动可以通过系统水平、细胞水平、分子水平等多维途径影响脑的可塑性，伴随着体育运动对脑的可塑性产生积极的影响，儿童的认知功能也相应产生积极改变，即认知改善效果是运动所致相关脑区的可塑性变化的结果[3，26]。基于以上认识，本研究假设:(3)短时中等强度有氧运动增加儿童静息状态下执行功能相关脑区ReHo，引发脑的可塑性改善和执行功能的提高。

综上所述，本研究拟借助rs-fMRI技术，探讨短时中等强度有氧运动对儿童静息状态下ReHo的影响，并探讨与执行功能的关系；以期为深入理解运动与儿童脑的可塑性关系提供新的证据，也为在教育和治疗中使用体育运动手段发展儿童脑和脑功能提供应用基础。

2 研究对象与方法

2.1 研究对象

经筛查招募五年级10岁儿童10名(男5名，女5名)。选取标准：1)无脑创伤及神经系统疾病病史，无精神障碍及遗传病史；2)身心状况良好；3)汉族；4)右利手；5)体重正常(BMI在16～20之内)；6)智力正常(用韦氏智力量表测查排除IQ<90儿童)；7)无注意缺陷多动障碍症状(用注意力及行为评定量表排除)；8)视力或矫正视力>0.8；9)满足磁共振扫描要求(采用脑成像中心被试检查单检查)；10)签订知情同意书。本实验获北京师范大学认知神经科学与学习国家重点实验室脑成像中心伦理与人体保护委员会批准。

2.2 研究方法

2.2.1 短时中等强度有氧运动方案

采用国内、外相关研究确立的儿童中等强度有氧运动标准：个体60%～69%的最大心率(Heart rate max,HRmax)，其中，HRmax由公式(HRmax=220-年龄)[4，8，16]。在功率自行车(瑞典产MONARK 834型)上实施有氧运动，踏车节律30 r/min，依据儿童情况调整功率自行车阻力大小以达到中等运动强度。采用HR遥测仪(芬兰产RS800XSD型)监控运动强度，达到个体中等强度运动负荷的HR目标区开始计时，运动30 min。

2.2.2 执行功能评价

采用陈爱国等依据经典Flanker任务设计的认知任务测量儿童执行功能[1，5，10]。测验前有练习部分，当被试掌握后(正确率≥85%)进入正式测试。成绩为反应时，反应时越小，代表儿童执行功能水平越高。

2.2.3 rs-fMRI扫描及图像处理

fMRI扫描：采用北京师范大学认知神经科学与学习国家重点实验室脑成像中心西门子3.0 T磁共振扫描仪采集图像。静息态BOLD-fMRI扫描时间为8 min，具体参数如下：TR/TE=2 000/30 ms，层数=33，层厚=3.0 mm，间距=1 mm，翻转角90°，采集矩阵=64×64，FOV=200×200 mm。

图像处理：rs-fMRI数据预处理采用DPARSF(http://www.rfmri.org/dparsf_v2_0)软件，将每个被试rs-fMRI数据前10个时像剔除，以消除潜在的噪声干扰；对剩余的230个时像进行时间校正、头动校正、空间标准化的预处理。头动校正可得到被试在每个时间序列的水平头动与旋转头动图，头动的平移范围超过2 mm或旋转超过2的被试者数据被剔除，所有被试对象的数据均未被去除。空间标准化采用EPI标准模板。

2.2.4 局部一致性(Regional homogeneity,ReHo)分析

ReHo是我国学者藏玉峰等学者开发和研究出的一种以计算肯德尔和谐系数(KCC)为基础的静息态磁共振功能成像(rs-fMRI)数据分析方法[30]，目前这种方法的科学、有效性已在多种人群的静息态数据分析中得到验证[23，33]。本研究利用DPARSF对空间标准化后的图进行滤波(0.01

2.3 实验程序

本实验为完全被试内设计，所有被试需参加两种实验条件，即基线、运动。基线部分：休息20min，rs-fMRI扫描,测量执行功能。运动部分：进行1次30 min的中等强度功率自行车运动，休息，当HR恢复到基础HR±10%以内时，进行rs-fMRI扫描，测量执行功能。儿童在不同日期(间隔时间≥7天)的同一时间完成两部分实验以消除生物节律和运动疲劳的影响。儿童参加两个部分实验采用ABBA法平衡消除潜在的顺序效应。

2.4 统计学分析

采用Spss 19.0进行数据处理和分析。执行功能结果的统计采用配对样本t检验。ReHo的统计，首先，使用REST(http://restfmri.net/forum/REST_V1.8)软件对短时中等强度有氧运动前、后被试的ReHo图进行配对样本t检验，获得短时中等强度有氧运动后被试ReHo的变化；其次，以ReHo增强具有显著性的脑区为感兴趣区，提取每个感兴趣区在运动干预后ReHo的变化值。采用皮尔逊相关分析探讨各感兴趣区ReHo的增高与执行功能行为成绩的变化之间的相关关系。

3 结果

3.1 短时中等强度有氧运动前后ReHo的变化

对被试短时中等有氧运动前、后的ReHo图像进行比较，结果发现，与前测相比，短时中等强度有氧运动后，儿童在静息状态下全脑BOLD信号的ReHo显著增加的脑区是：额叶主要为左侧背外侧前额叶(DLPFC，peak MNI coordinate:36，12，51；29 voxels,t=5.55)，左侧额内侧回(LMFG，Medial Frontal Gyrus，peak MNI coordinate:0 ，-18，48;18 voxels ，t=6.23)；顶叶主要为双侧中央后回(LPCG，Posterior Central Gyrus，peak MNI coordinate:-51，-18，45；22voxels，t=6.21)、(LPCG，Posterior Central Gyrus，peak MNI coordinate:-48，-27，60；27voxels，t=7.39)，(RPCG，Posterior Central Gyrus，peak MNI coordinate:45,-24,66;40 voxels，t=10.03)；双侧后扣带回皮层(LPCC，Posterior Cingulate Cortex，peak MNI coordinate:-9，-42，-12；19voxels，t=12.53)，(RPCC，Posterior Cingulate Cortex，peak MNI coordinate:12，-36，-18；27voxels，t=5.43)；颞叶主要为左侧颞中回(LMTG，Middle Temporal Gyrus，peak MNI coordinate:-63，-6，-9；22voxels，t=5.62)，右侧颞上回(RSTG，peak MNI coordinate:63，-6，3；24voxels，t=6.27)；枕叶主要为左侧枕下回(LIOG，Inferior Occipital Gyrus，peak MNI coordinate:-39，-78，-9；18voxels，t=6.4)，左侧舌回(LLG，Lingual Gyrus，peak MNI coordinate:-18，-90，-12；28voxels，t=6.12，图1)。

3.2 短时中等强度有氧运动前后儿童执行功能的变化

3.3 短时中等强度有氧运动所致ReHo的变化与执行功能变化的相关性

将短时中等强度有氧运动所致ReHo显著增加的脑区作为感兴趣区，提取短时中等强度有氧运动后所有被试在该脑区ReHo增高的值。分析短时中等强度有氧运动所致ReHo的增高与执行功能行为成绩的变化是否存在相关。结果发现，双侧后扣带回，双侧顶叶中央后回和左侧背外侧前额叶的ReHo增强与执行功能行为成绩的变化均存在显著性相关(表1)。

4 讨论

4.1 短时中等强度有氧运动对儿童ReHo和执行功能的影响

本研究发现短时中等强度有氧运动使得儿童在静息状态下双侧后扣带回皮层、额叶(主要为左侧背外侧前额叶、内侧额叶)、顶叶(主要为双侧中央后回)、枕叶(主要为左侧枕下回、舌回)和颞叶(主要为右侧颞上回、左侧颞中回)的ReHo显著增高。研究结果支持研究假设。基于本实验研究采用完全被试内设计消除儿童个体差异的影响，儿童参加实验的两个部分采用ABBA平衡设计消除潜在的顺序效应影响，使用的rs-fMRI技术和ReHo方法可靠，消除了无关变量对研究结果的影响，所以能科学说明本研究儿童ReHo的增高是短时中等强度有氧运动所致。换言之，本研究结果表明一次30 min的中等强度有氧运动使得儿童脑功能局部一致性增高。本研究首次借助rs-fMRI技术，应用ReHo分析方法揭示了短时中等强度运动对儿童脑功能局部一致性的积极效应，不但拓宽了体育运动与儿童脑的可塑研究的视野，也显示了ReHo值可以做为体育运动影响儿童脑的可塑的有效指标。

图1 本研究被试后测与前测比较儿童静息态脑局部一致性增高的结果图

表1 本研究短时中等强度有氧运动所致ReHo值增高的脑区及其与执行功能变化的相关分析结果一览表

注：配对样本t检验结果，未校正前P值为0.01，经过AlphaSim校正后，得到最小的cluster size为18，对应校正后的p值为0.05，MNI坐标值基于蒙特利尔研究所模板空间得出；r(peak)代表运动所致ReHo显著增强脑区与执行功能行为成绩相关系数，*为P<0.01，**为P<0.05，***为P<0.001。

本研究发现，儿童执行功能运动后测成绩显著好于前测，表明本研究所使用的运动干预提高了儿童的执行功能；该结果与本领域已有观点一致。Pontifex等的研究结果发现1次20 min中等强度有氧运动(跑台)对正常和多动症儿童的执行功能均有积极效果[20]。国内学者陈爱国等研究不同强度短时篮球运球训练能对儿童执行功能的影响，结果也发现1次30 min不同强度篮球运动对儿童执行功能具有积极效果，且中等强度篮球运动效果最好[5]。由此可知，本研究再次证明了短时中等强度有氧运动对儿童执行功能有积极效果。

4.2 ReHo改变与执行功能变化的关系

脑区ReHo值的增高可以看作是其所属脑神经网络成熟和完善的标志，因此，这些脑神经网络所涉及的脑功能也就越好。庞高峰等人研究发现随着年龄的增长，学龄期儿童的前额叶、扣带回和颞上回的ReHo值均在逐步增高，其执行控制、注意调节、视觉空间整合以及默认网络的脑功能都在提高，儿童的认知功能不断发展[7]。成年人静息态脑局部一致性的研究发现，智商与双侧顶上小叶、额中回、海马旁回、颞下回，右侧丘脑、额上回和梭状回，左侧顶上小叶的脑局部一致性呈正相关，即各脑区局部一致性越高其智商分数越高[32]。衰老会导致老年人多个脑区的局部一致性降低，而这些脑区ReHo值的降低与老年人运动能力和认知功能的下降息息相关[28]。最近已有两个研究结果直接表明ReHo信号改变与执行功能变化的关系存在显著正相关。Tian等将儿童静息态下脑局部一致性信号与执行功能任务(Stop signal task)的反应时进行皮尔逊相关计算，发现脑局部一致性信号能够成功地预测被试信号停止任务的反应时，并发现双侧额下回等四个关键脑区提取的ReHo信号与任务反应时间呈正相关[24]。Reineberg等研究发现，静息态下自发神经活动水平能对个体的执行功能具有预测作用，与执行功能较差的个体相比，执行功能较好个体的静息态下控制和注意网络活动水平更高[22]。

本研究将提取的儿童静息态脑局部一致性的改变与执行功能行为成绩的变化做相关分析，发现两者之间存在高度相关，双侧后扣带回，双侧顶叶中央后回和左侧背外侧前额叶的ReHo增强与执行功能行为成绩的提高存在显著性相关。研究结果支持研究假设。另外，已有研究表明执行功能的实现是脑神经网络中的一组神经元被激发，涉及多个脑区的协同作用，具体表现为前额叶、顶叶、前扣带回、基底节、丘脑、小脑等脑区形成某种特定的连通回路[11，13]。而本研究发现局部一致性增高的脑区均为参与执行功能的脑区，因此，说明运动后执行功能相关脑区ReHo信号增高与执行功能提高相关。

4.3 短时中等强度有氧运动、ReHo增强与儿童执行功能提高的关系

短时中等强度有氧运动提高儿童的执行功能，其脑机制是否与执行功能网络脑区ReHo信号有关？已有的运动改善认知功能的脑可塑性理论指出，认知改善效果是运动所致相关脑区的可塑性变化的结果。来自短时有氧运动的研究支持该理论。如Yanagisawa等利用功能近红外技术探索一次10 min中等强度运动(功率自行车)诱发的脑皮层激活特征与执行功能(stroop任务)的变化，结果发现，功率自行车运动后大学生认知任务相关的左侧背外侧前额叶皮层激活显著得到提高，显著提高的皮层激活与认知成绩的改善相一致。该研究最后指出，一次急性轻度运动诱发的左侧背外侧前额叶皮层激活可能是认知改善的神经机制[29]。李琳等采用fMRI方法探索一次30 min的短时中等强度有氧运动(功率自行车)、执行功能(More-odd shifting 任务)和脑皮层激活模式关系，结果发现，功率自行车运动可以引起女大学生完成认知任务时脑激活模式发生改变，从而改善执行功能[6]。陈爱国等探讨一次30 min的短时中等强度有氧运动(功率自行车)、执行功能(Flanker 任务)和脑皮层激活模式关系，结果也发现，功率自行车运动能提高儿童的执行功能，其脑机制是运动所致儿童执行功能脑激活模式的可塑性变化的结果[4]。

目前，尚未有短时中等强度有氧运动、儿童脑功能局部一致性增强与执行功能改善关系的研究，然而相关的研究给了有益的启示。朱小棠研究采用rs-fMRI技术探讨百会、风池、 内关等“醒脑益智” 组穴对大脑静息态功能网络的影响，结果发现针刺百会、风池、内关穴所发挥的益智醒神、改善记忆的功用，与其在静息功能状态下增强了脑左侧梭状回、左侧颞下回和左侧脑岛ReHo值有关[9]。Wei等探讨长期参加太极拳练习者静息态ReHo特点的研究发现：与对照组相比，太极拳组在右侧中央后回的局部功能一致性显著增强，行为学—局部功能一致性的相关分析发现，右侧中央后回的局部功能一致性与太极拳锻炼经验显著相关[27]。一项来自老年人的联合干预(包括认知训练、心理咨询和体育锻炼)研究同样证实了长期的联合干预增强了大脑颞上回、颞中回和小脑后叶的脑局部一致性，而这些脑区自发神经局部一致性的变化与个体认知任务成绩的改善存在相关[31]。以上研究提示，干预或训练可以导致脑功能局部一致性增加，引发大脑功能改善。本研究发现，短时中等强度有氧运动使得执行功能网络脑区ReHo信号增高，伴随着儿童脑执行功能的改善。由此可知，短时中等强度有氧运动改善儿童的执行功能，其脑机制与执行控制网络相关脑区ReHo信号有关，即运动通过增强脑功能局部一致性，改善脑的可塑性，提高儿童执行功能。

4.4 不足与建议

本研究借助采用rs-fMRI，应用ReHo分析方法揭示了短时中等强度运动对儿童脑的可塑性和脑功能的积极效应，拓宽了体育运动与儿童脑的可塑研究的视野。然而，包括本研究在内的已有研究仅考虑脑的可塑性单一指标(如，脑区的结构变化、任务态时脑激活模式、静息态下自发神经元活动情况或白质纤维的完整情况等)，目前对于体育运动与儿童脑的可塑研究很可能尚处在“管中窥豹”或“盲人摸象”阶段，仍需进一步的补充和完善。最近兴起的多模态磁共振成像研究则能借助磁共振技术可以获取脑的多模态数据，从而了解脑的形态结构(灰质和白质)和有/无认知任务时大脑的功能活动状态，可多角度考察脑的可塑性变化特征，最终得出更为可信和完整的结论。因此，未来的研究应积极利用多模态神经成像技术开展研究，为揭示体育运动与儿童脑的可塑性因果关系提供证据。

5 结论

一次30 min中等强度的有氧运动增加了儿童静息状态下脑功能局部一致性，改善了脑的可塑性和提高了执行功能，研究结果为全面揭示体育运动与儿童脑的可塑性关系提供了新的实验证据。

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Effect of Acute Moderate Exercise on Regional Homogeneity of Children:A Rs-fMRI Study

CHEN Ai-guo,ZHU Li-na,WANG Xin,YAN Jun

Objective:To investigate the effect of acute moderate exercise on the local synchronization of spontaneous brain activity in resting-state,and further explore the effect of acute moderate exercise on brain plasticity of children.Methods:Before and after a single 30-min acute moderate exercise,10 right handed healthy children aged at 10 were scanned with a Simens MAGNETOM Trio 3.0 Tesla magnetic resonance imaging scanner in resting state,which were instructed to remain still,awake with their eyes closed,as motionlessas possible and to think of nothing in particular;Using regional homogeneity (ReHo) to measure the local synchronization of RS-fMRI signals,and then investigated the relationship between the changes of ReHo and the behavior improvement of executive function,as evaluated by the reaction time in a Flanker task.Results:1)a single 30-min acute moderate exercise could reorganize the children’ regional homogeneity of spontaneous fluctuations in the blood oxygen level-dependent (BOLD) signals in the bilateral cingulate cortex,the left dorsolateral prefrontal cortex,left medial frontal gyrus,bilateral postcentral gyrus,left inferior occipital gyrus,left lingual gyrus,left middle temporal gyrus and right superior temporal gyrus.2)The beneficial effect of acute moderate exercise on children’s EF was significant.3)The increased ReHo in bilateral cingulate gyrus,bilateral posterior central gyrus and left dorsal prefrontal cortex were correlated with the improvement of EF.Conclusion:The effect of a single acute moderate exercise on children’ brain plasticity and executive function may be related with the increased of ReHo in resting state.Key words：physicalexercise;rs-fMRI;brainplasticity;regionalhomogeneity;executivefunction

2015-07-05；

2015-07-31

国家自然科学基金资助项目(31300863)；国家社会科学基金“十二五”规划教育学青年课题(CLA120162)；霍英东教育基金会项目资助(141113)；扬州大学“新世纪人才工程”资助。

陈爱国(1978-)，男，江苏沛县人，副教授，博士，硕士研究生导师，主要研究方向为体育运动与儿童认知发展，Tel:(0514)87991075，Email:agchen@yzu.edu.cn。

扬州大学，江苏 扬州 225009 Yangzhou University,Yangzhou 225009,China.

1000-677X(2015)08-0024-06

10.16469/j.css.201508004

G804.2

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