笼养条件下暗绿绣眼鸟(Zosterops japonica simplex) 鸣声的初步探究

陈 潘， 张 方， 赵书仪

(安徽师范大学生命科学学院， 芜湖 241000)

鸣叫是鸟类对内外环境刺激的一种反应，是非常重要的鸟类行为学特征。Payne通过长期的鸟声研究提出,不同的鸣叫具有不同的行为意义[1]。许多鸟类学家通过研究也证实鸟类能通过声音相互交流,彼此了解对方的意图[2-4]。鸟类的鸣叫是种群内个体间交流的语言工具，这种行为往往影响着鸟类的集群、取食、领域、求偶、育雏、报警等活动[5]。通过对鸟类鸣叫的研究，了解鸣叫与行为的关系以及不同鸣唱的生物学意义，是鸟类行为生态学研究的重要内容之一[6-8]。在鸟类鸣声方面，国外已有较多深入的研究，例如：Mountjoy对欧洲惊鸟(Sturnusvulgaris)雄性鸣声和性选择与交配选择的研究[9]；Searey对鸟类鸣声曲目和交配选择的研究[10]等；Stanback等对捕食者声音和北美红雀(Cardinaliscardinalis)取食策略关系的研究[11]。国内较早可见李佩珣等对繁殖期黄喉鹀(Emberizaelegans)领域鸣唱与种内个体识别的研究[12]，蒋锦昌等对虎皮鹦鹉(Melopsittacusundulatns)声行为进行的研究[13]，姜仕仁等对白头鹎(Pycnonotussinensis)繁殖期的声行为[5]和短翅树莺(Cettiadiphone)鸣唱的声谱分析[14]，以及对雉类、鹤类的鸣叫特征所进行的初步研究等[15,16]。

研究表明，鸟类在不同的情景下会发出不同的叫声表达不同的含意。例如，当捕食者出现时，有些鸟类会发出报警音，以引起同种其他个体的注意[17]，这种报警音在某些鸟类甚至会影响到同种的取食策略[11]；当发现食物时，有些物种也能发出与食物有关的叫声，吸引和召唤同种过来取食[18]。但是在野外，我们很难跟踪采集不同情景下鸟类的叫声。本研究将通过笼养的暗绿绣眼鸟这一常见的观赏鸟，研究该鸟在不同情景下的鸣叫变化，以期了解不同情景下的鸣叫与行为之间的关系。有关暗绿绣眼鸟的研究，目前主要集中在其繁殖生态[19,20]、生理结构[21]、遗传进化[22]等，还未见对其声音方面的研究报道。

1 材料与方法

1.1 研究地点和对象

本研究地点位于安徽省芜湖市安徽师范大学校园内后山，拟研究的对象暗绿绣眼鸟(Zosteropsjaponicasimplex)隶属于雀形目(Passeriformes)绣眼鸟科(Zosteropidae) 绣眼鸟属(Zosteropsjaponicus)，在中国广泛分布， 在长江以南常被作为观赏鸟饲养，该鸟在芜湖本地为夏候鸟，有极小数为留鸟[23,24]。

用捕鸟网从校园后山捕获，饲养观察一段时期后，随机选取身体健康的雌雄鸟各6只，分笼饲养(专用饲养竹笼20cm×20cm×20cm)。采用绣眼鸟专用饲料喂食，主要成分为黄豆粉、蛋粉、钙粉、牛肉粉，辅以面包虫、苹果、黄瓜。实验完成后将鸟在原捕捉地释放。

1.2 声音采集

2011年10月—2012年5月，观察和采集鸣叫时间为6: 00-10：00、16：00-20：00，根据天气状况会有些微变化。录音地点选择校园内后山野外环境，尽量避免外界因素的干扰，录音时鸟笼固定于离地1.5m高的树枝上。录音使用便携式Edirol专业录音机 (R-4PRO；Japan；频响范围：20～22000 Hz) ，连接Sennheiser指向性话筒 (ME66；Germany；频响范围：40～20000 Hz)，话筒上安装有防风罩并固定在录音杆上。人离开鸟笼约5米，隐蔽录音以减少录音者潜在的干扰，详细记录不同情景下鸟类的鸣声以及行为的变化，不同情景下的鸣声约记录30～60声。

在实验室用声音处理软件Cooledit v2.0对录音采样，共采录到334声暗绿绣眼的有效鸣叫。利用声音分析软件Batsound Prov3.31 (Pettersson Electronik,Uppsala,Sweden),给出示波图(Oscillograms)，语图(Spectograms)。声音的采样率为44.1 kHz，能谱图采用哈明窗(Hanning)分析，分析精度为21.5 Hz，分析衰减为60 Db。采用声音分析软件Sound Analysis pro v1.2(Ofer Tchernichovski & Partha P. Mitra，Ccny,America)对鸣唱进行定量测量分析，数据以Excel表格形式导出。分析的声音参数包括：主频、鸣唱持续时间、音节持续时间等。

2 结果

根据鸣叫时的行为特点及声学特征，将暗绿绣眼鸟的鸣叫分为雌雄普通鸣叫、雄性引伴鸣叫、繁殖期雄性领域鸣唱、个体间求救鸣叫与应答鸣叫、种间竞争鸣叫、黑暗环境下鸣叫8种。

2.1 雌雄普通鸣叫

暗绿绣眼鸟雌雄个体形态极为相似，非繁殖期从外观较难辨认(一般鉴别方法为腹部黄线粗细程度、眼圈大小等)。本实验通过分析多组鸣叫，发现雌雄个体具有不同的鸣叫特征。雌性个体鸣叫一般声音较小且柔弱，为单一“Ji”声(图1a)。持续时间仅约0.1 s(表1)，能量较低(图2a)，主频集中在4500～5000 Hz(表1)。雄性个体可发出多种鸣叫，非繁殖期一般为1到4声“Ji-Qie”或“Ji-Ji-Qie”声(图1b1～b4)，声音较大且清脆，往往带有轻微沙哑尾声。雄性鸣叫持续时间约0.2～1 s，每一单声持续时间约 0.1～0.2 s(表1)，能量较高(图2b)，主频集中在5500～6000 Hz(表1)。

2.2 雄性引伴鸣叫

野外录音发现当有捕食者，例如，棕背伯劳(Laniusschach)出现在鸟笼附近，或有双翅目(Diptera)、鞘翅目(Coleoptera)等昆虫出现在鸟笼附近时，雄性个体均会发出连续鸣叫。这种鸣叫为雄性个体特有，鸣叫持续时间约0.5～1 s，包含10个以上的单声(图1c)，每声持续时间约30～40 ms(表1)。频域范围从3000～16000 Hz，频谱复杂，具有多个谐波。6个主要能峰分布情况：DF1:3000～4000 Hz、DF2:5000～6000 Hz、DF3:7000～8000 Hz、DF4:10500～11500 Hz、DF5:12500～13500 Hz、DF6:14500～15500 Hz(图3a)，能量主要集中在3000～6000 Hz频域范围(图2c)。

2.3 繁殖期雄性领域鸣唱

华东地区每年4月至9月为暗绿绣眼鸟的繁殖期[23]，此时雄性个体会发出领域鸣唱，吸引雌性和向其它雄性个体宣告领域[25]。笼养条件下，雄性个体在温度食物等适宜的条件下也会发出领域鸣唱。这种鸣唱持续时间一般几秒至数十秒，为持续的大声鸣叫，婉转动听，一般包括几声到数十声不等(图1d)，每声持续时间约0.2 s(表1)，能量较高(图2d)，具有两个能峰，主频在4000～6000 Hz，次频在10000～12000 Hz(图3b)。

表1 暗绿绣眼8种鸣叫参数统计

图1 暗绿绣眼8种鸣叫示波图

2.4 个体间求救鸣叫与应答鸣叫

当暗绿绣眼鸟受到捕食者攻击(例如棕背伯劳靠近鸟笼)或受到惊吓时(人靠近鸟笼)，雌雄个体均会间断发出单音节的鸣叫(图1e)。同时伴有冲撞鸟笼试图逃离的行为。这种声音持续时间约0.3 s(表1)，能量极高(图2e)，主频集中在4500～5000 Hz(表1)，我们把这种鸣叫定义为求救鸣叫。通过回放其他个体的求救鸣叫，发现暗绿绣眼对于同伴求救声的应答鸣叫并伴有冲撞鸟笼行为发生，受惊个体往往飞向应答个体方向。这种应答鸣叫类似雌雄个体的普通鸣叫，鸣叫持续时长约为0.1～0.2 s的单音节鸣叫(图1f)，多由雄性个体发出，主频集中在5000～5500 Hz(表1)。

图2 暗绿绣眼8种鸣叫语图

2.5 种间竞争鸣叫

当笼外出现新的个体时(笼外有自由生活的暗绿绣眼鸟停留在周围)，暗绿绣眼个体间会用鸣叫进行交流。这种鸣叫一般包括2到4个音节(图1 g)，多由雄性个体发出，此时通常是笼外的鸟先停止鸣叫。通过多次回放实验证实这种鸣叫属种间竞争鸣叫，有驱赶入侵者的功能。这种鸣叫与雄性的普通鸣叫类似，每个单声的持续时长约0.1～0.15 s，主频集中在5500～6500 Hz(表1)。在能谱图上显示三个明显的能峰(图3c)。

图3 暗绿绣眼雄性引伴鸣叫(a)、领域鸣唱(b)及竞争鸣叫(c)能谱图

2.6 黑暗环境下鸣叫

在完全黑暗的暗室中进行录音。根据采录到的录音分析，结果发现鸟儿显著减少了鸣叫频次。雌性个体此时几乎不发出声音，雄性个体偶尔发出微弱的连续鸣叫，能量很低(图2 h)。鸣叫持续时间约0.5～1.5 s，包含几声至十几声，每声持续时间约0.1～0.15 s(图1 h)。主频集中在3500～4500 Hz(表1)。

3 讨论

在鸟类的进化过程中,伴随着物种的分化以及环境的异质性，会导致鸟类在形态上、行为上和种群遗传结构上的多样化。这些变化常常与鸣叫的变异是一致的，鸣叫的复杂性与多样性会对种间识别、性选择、交配和繁殖成功产生影响[26,27]。有些种类的鸟只有单一的简单鸣叫方式,而有些种则具有曲目众多的鸣唱类型[25]。物种鸣唱的复杂性与多样性 反映了物种种类的多样性和行为的复杂性。在录到的300多声暗绿绣眼鸟鸣叫中，我们根据鸣叫特征以及鸣叫与行为之间的关系将其分为雌雄普通鸣叫、雄性引伴鸣叫(或称作召唤鸣叫)、雄性领域鸣唱、求救鸣叫与应答鸣叫、种间竞争鸣叫、黑暗环境下鸣叫。每种叫声在主频、鸣叫持续时间、音节数、音节持续时间等声音参数上均有差别(表1)；在声谱分析上，有些叫声具有多个谐波，有些不具有谐波组分，叫声的能量大小也有很大差别(图2)。鸣叫的多样性揭示了暗绿绣眼鸟具有复杂的种群声通讯机制。

在个体水平上的鸣叫变化主要与鸟类的发育水平以及季节的改变相关，并受到鸟类自身激素的调控[28-32]。研究中发现，暗绿绣眼鸟的雌雄鸣叫有着较大差异。雌性叫声较为单一，无引伴鸣叫、领域鸣唱等复杂鸣声，这一差异或许由雌雄个体不同的激素水平决定。声谱分析可明显看出雌雄普通鸣叫的差异，声学特征可以作为辨别雌雄的有效辅助手段。

鸟类的各种鸣叫都有其特定的生物学意义，都与特定的环境相关并影响着鸟类的行为选择，如鸟类的领域鸣唱具有吸引配偶和保卫领域的功能[25]。对暗绿绣眼鸟鸣叫和行为的观察，初步说明暗绿绣眼鸟的鸣叫和行为是相互联系且协调一致的。正常情况下，雌雄个体会发出普通鸣叫，用来进行个体间的交流，这也是最常见的鸣叫方式。当受到惊吓时，受惊个体会发出单音节的求救鸣叫，这种叫声极为响亮，且是录音中获得的最长单声，这种高能量的叫声应是向其他同伴传递所处环境位置与危险情况等信息。对于同伴发出的求救鸣叫，暗绿绣眼鸟会给出应答鸣叫，一般是紧随其所听到的求救鸣叫之后。初步的回放实验证实，受惊个体往往飞向应答个体方向，因此这种应答声应是对同伴做出某种回应或是引导。在发现食物或危险时，雄性个体均会发出连续的引伴鸣叫，其它个体此时往往会观察鸣叫者的行为，选择进食或是飞离。这种叫声应是警告或提示其它个体环境出现的变化，引导同伴及时做出选择策略。在黑暗环境中，个体的鸣叫频次、鸣叫频率以及叫声大小均显著降低，且鸣叫后多伴随有睡眠行为，应与生物钟调节相关，反应了光照对于鸣叫的影响[33]。

鸟类的鸣叫与生态环境有密切关系[25]，而笼养状态下的暗绿绣眼鸟生活环境有很大的局限性，其各种鸣声的生物学意义还有待结合野外观察进一步深入研究。

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